Napriek tomu, že v povojnových rokoch sa plánovalo zavedenie trolejbusovej dopravy vo viacerých väčších mestách Slovenska, Prešov sa stal napokon jediným slovenským mestom, kde sa v tom čase trolejbusová doprava vybudovala a na takmer tri desaťročia ostal s Bratislavou jedinými mestami na Slovensku s trolejbusovou dopravou vôbec. Nie je bez zaujímavosti, že Prešov bol posledným mestom v rámci povojnovej vlny zavádzania trolejbusovej dopravy aj vo vtedajšom Československu.
Plány na výstavbu trolejbusovej siete schválil Zbor povereníkov v roku 1958. Krátko na to začali prípravné práce a vlastná výstavba prvej trasy z Nižnej Šebastovej cez mesto a železničnú stanicu na Solivar. Prevádzku na trati sa podarilo spustiť až v roku 1962, nakoľko jej výstavba sa predlžovala viacerými sprievodnými rekonštrukciami komunikácií, výstavbou novej vozovne a pod. Pozoruhodné je, že prvé trolejbusy dodal výrobca do Prešova už v roku 1960. Po tom, čo pre ne Dopravný podnik nemal uplatnenie, po dohode s výrobcom a Mestským národným výborom časť z nich odpredal do iných miest s prísľubom, že Škoda dodá pred termínom spustenia prevádzky nové trolejbusy. Na začiatku trolejbusovej histórie tak stoja aj vozidlá, ktoré síce v Prešove boli, ale nikdy v ňom nejazdili.
Trinásty máj roku 1962 bol vyvrcholením celého prípravného procesu, kedy po prvý raz mali Prešovčania možnosť previezť sa trolejbusom vo svojom meste. Slávnostne vyzdobené trolejbusy vtedy odviezli okrem širokej verejnosti aj pozvaných hostí.
V porovnaní s autobusmi tiché a nedymiace trolejbusy rýchlo dobývali prešovskú MHD. Šesťdesiate roky sa niesli v znamení veľkých investícií do nového vozidlového parku a výstavby nových tratí pre trolejbusy. V tomto období sa postavili trate po Košickej ul. k ZVL (neskôr jediná trať, ktorá sa v Prešove zrušila), na Budovateľskú ul., na Sabinovskú ul. (najprv len po Mičurinovu ul. a neskôr až na Dúbravu), na ul. Levočskú, Obrancov mieru a 17. novembra a napokon trolejbusy vyšli aj na trase do Širpa. Výstavbe ďalších trás zabránilo celospoločensky nepriaznivé obdobie pre tento druh dopravy, kedy z viacerých krátkozrakých dôvodov bola preferovaná autobusová doprava. Ale trolejbusová doprava obstála v skúške času a po rokoch stagnácie ju čakal ďalší rozkvet v osemdesiatych a začiatkom deväťdesiatych rokov, kedy sa definitívne pretvorila do podoby ako ju z väčšej časti poznáme dnes. Trolejbusová sieť prekonala viaceré preložky tratí v centre mesta a v okolí železničnej stanice, vybudovali sa nové trate na Sídlisko III a na sídlisko Sekčov, ktoré dnes tvoria nosnú trasu prešovskej MHD. V uplynulom desaťročí sa pozornosť znova upriamila na staršie trate, z ktorých veľká časť prešla rekonštrukciami a modernizáciou.
Taktiež vývoj vozidlového parku zaznamenal nemálo zmien. Kým na počiatku histórie prešovských trolejbusov stáli trolejbusy Škoda 8 Tr a 9 Tr, postupne sa objavili v premávke aj trolejbusy typov Škoda 14 Tr, Škoda Sanos S 200 Tr, Škoda 15 Tr a najnovšie od roku 2006 aj Škoda 24 Tr a Škoda 25 Tr. Cesta vývoja pritom šla smerom k vyššej kapacite vozidiel, úspore elektrickej energie a v ostatnom čase aj k bezbariérovosti vozidiel.
Po 45 rokoch dobrej služby patrí sa poďakovať trolejbusom za dobré služby a popriať im všetko dobré do ďalších rokov. V existujúcom systéme je hneď niekoľko projektov, ktoré už roky čakajú na realizáciu. Za všetky spomeňme aspoň výstavbu trolejbusovej trate na sídlisko Šváby a druhé prepojenie centra mesta so Sekčovom po Rusínskej ulici.