Výstavba električkovej trate do Ružinova v úseku Trnavské mýto – Miletičova – Záhradnícka – Ružinovská – Pošeň začala v druhej polovici 60-tych rokov. Trať sa budovala na betónových prahoch, čo bolo dovtedy u nás neobvyklé. Tento spôsob budovania sa zvolil s ohľadom na nové štvornápravové električky typu T, ktoré boli ťažšie a rýchlejšie ako dovtedajšie dvojnápravové električky. Pri jazere Štrkovec sa vybudovala odstavná koľaj v smere do mesta. Na skrátenie výjazdových a dojazdových trás električiek do vozovne Jurajov dvor sa vybudovala koľajová spojka z Trnavskej cesty na Vajnorskú. V súčasnosti je už táto spojka zrušená.
Do prevádzky bola nová trať uvedená 1. apríla 1971 a po novej trati začala premávať novozriadená električková linka 8 z Hlavnej stanice cez Štefánikovu, Nám. SNP, Štátnu nemocnicu, Trnavské mýto na Pošeň. Nová električková linka nahradila autobusovú linku 37, ktorá sa stala nepotrebná a dňom 1.4.1971 bola zrušená. Autobusové linky 34 38 39 42 a 45 zostali zachované aj po otvorení električkovej trate, pričom linka 42 premávala v časti trasy takmer súbežne s novou linkou 8 z Pošne do centra. Keďže autobusy linky 42 už kapacitne nepostačovali a jej ďalšie posilnenie nebolo možné, dopravný podnik prostredníctvom dennej tlače prosil cestujúcu verejnosť, aby namiesto nej využívali novú električkovú linku 8. Druhá električková linka do Ružinova bola zavedená od 1. septembra 1975. Bola to linka 9 z Karlovej Vsi cez centrum do Ružinova.
Električková linka 8 premávala po uvedenej trase až do 15. augusta 1979, kedy bola kvôli zrušeniu trate po Štefánikovej ulici presmerovaná z Ružinova na Námestie Ľ. Štúra. Na Hlavnú stanicu, ale už po Štefanovičovej a Starohorskej ulici, bola linka 8 opäť presmerovaná od 15. mája 1981, pričom súčasne bola zavedená tretia električková linka do Ružinova s číslom 12, ktorá začala premávať po dovtedajšej výlukovej trase linky 8 z Pošne na Nám. Ľ. Štúra. V roku 1986 bola predĺžená až do Dúbravky. Ďalšia zmena prišla v roku 1998, kedy sa linka 12 rozdelila na linky 12 (Dúbravka – Šafárikovo nám.) a 14 (Nám. Ľ. Štúra – Ružinov). Linky 8 9 a 14 premávajú do Ružinova po rovnakých trasách do dnešných dní.
V priebehu svojej existencie sa trať do Ružinova dočkala niekoľkých rekonštrukcií. Prvá prebehla v roku 1990 v úseku Tomášikova – Bajkalská. Po prvýkrát sa využili betónové panely s troma žliabkami pre koľajnice v súvislosti so zamýšľaným prechodom na rozchod 1435 mm. O rok neskôr sa rovnakým spôsobom zrekonštruoval aj úsek Tomášikova – obratisko Pošeň. V 90-tych rokoch prešiel ešte rekonštrukciou aj úsek na Záhradnickej ulici medzi zastávkou Mraziarenská (dnes Slovanet) a križovatkou s Jégého ulicou, kde bol použitý otvorený koľajový zvršok. V roku 2008 bol zrekonštruovaný úsek Trnavské mýto – Slovanet (vrátane nie až tak dávno rekonštruovaného úseku), pričom jeho časť bola presunutá do novej polohy. Na Miletičovej sa použil otvorený koľajový zvršok, na Záhradníckej sa využila pevná jazdná dráha, ktorá sa v roku 2009 aj zatrávnila. Išlo o prvý zatrávnený úsek električkovej trate v Bratislave.
Obyvatelia a návštevníci Bratislavy si 40. výročie otvorenia električkovej trate do Ružinova môžu pripomenúť v nedeľu 25. septembra 2011, kedy budú premávať historické električky po trase dnešnej linky 14 z Nám. Ľ. Štúra do Ružinova. Zároveň si pripomenieme 20. výročie dodania 1. série električiek typu T6A5 do Bratislavy, z ktorých prvé vozne boli dodané koncom roka 1991. Od dodania premávali aj na linke 9 do Ružinova.